С 1428 до 1433 года и — после перерыва — с 1435 по 143/ год Дюфаи находился на службе в папской капелле сначала в Риме, а затем во Флоренции и в Болонье. Именно тогда у него были постоянные возможности близко и обстоятельно знакомиться с итальянской музыкой, слушать итальянских певцов, общаться с широким кругом музыкантов, что несомненно затем нашло свое отражение в его творчестве: он не подражал итальянцам, но их образцы стимулировали, в частности, развитие его мелодики. В те годы Дюфаи создавал немало произведений «на случай» (выбор нового папы, заключение мира, городские празднества): торжественных мотетов, баллад, частей месс, по преимуществу крупного плана, эффектных, репрезентативных. Особенно выде­ляется среди них четырехголосный праздничный мотет (на латин­ский текст «Nuper rosarum flores»), сочиненный и исполненный по случаю освящения 26 марта 1436 года нового Флорентийского собора, купол которого был завершен великим зодчим Филиппо Брунеллески. Помимо певцов в исполнении участвовали, чередуясь с ними, группы инструментов.

Папская капелла была в XV. веке невелика по составу, но в нее входили избранные музыканты (многие были композиторами) и она славилась особой ровностью звучания и образцовым един­ством ансамбля. Постоянно участвуя как певец в исполнении месс и мотетов, Дюфаи изо дня в день слышал вокальное многоголосие как бы изнутри, ощущал голосом характер партии и ее разверты­вание. Для его собственного стиля это имело первостепенное, органическое значение.

Освободившись от службы в папской капелле летом 1437 года, Дюфаи имел полную возможность вернуться на родину: папа пожаловал ему каноникат в Камбрэ. Однако в течение ряда лет Дюфаи еще не был склонен ограничиваться жизнью и работой в Камбрэ и лишь постепенно сократил свои выезды оттуда, а с 1460 уже обосновался там до конца дней. Еще в 1433—1435 го­ды Дюфаи завязал добрые отношения с Людвигом, герцогом Савойским, и его семейством, будучи приглашен руководить герцогской капеллой («лучшей в мире» считали ее современники). По освобождении из папской капеллы, композитор вновь был близок к дому Людвига Савойского, носил почетное звание «маэстро капеллы», пользовался покровительством герцога,